Eine Eiseneinschränkung des Seetangwachstums kann die Aufforstung der Ozeane verhindern

Aug 23, 2023

Communications Biology Band 6, Artikelnummer: 607 (2023) Diesen Artikel zitieren

1 Altmetrisch

Details zu den Metriken

Die Entfernung von Kohlendioxid (CDR) und die Reduzierung von Emissionen sind für die Eindämmung des Klimawandels von wesentlicher Bedeutung. Bei der Aufforstung von Ozean-Makroalgen (OMA) handelt es sich um eine CDR-Methode, die sich bereits in Feldversuchen befindet, bei der küstennaher Seetang auf Flößen gezielt im großen Maßstab vor der Küste gezüchtet wird. Die Versorgung mit gelöstem Eisen (dFe) begrenzt oft das Wachstum des ozeanischen Phytoplanktons, dieser potenziell geschwindigkeitsbegrenzende Faktor wird jedoch in den OMA-Diskussionen übersehen. Hier bestimmen wir die limitierenden dFe-Konzentrationen für das Wachstum und die wichtigsten physiologischen Funktionen einer repräsentativen Seetangart, Macrocystis pyrifera, die als vielversprechender Kandidat für OMA gilt. dFe-Zusätze zu ozeanischem Meerwasser im Bereich von 0,01–20,2 nM Fe′ – Fe′ ist die Summe der gelösten anorganischen Fe(III)-Spezies – führen zu beeinträchtigten physiologischen Funktionen und zur Sterblichkeit von Seetang. Das Kelp-Wachstum kann bei ozeanischen dFe-Konzentrationen, die 1000-fach niedriger sind als die von M. pyrifera benötigten, nicht aufrechterhalten werden. OMA erfordert möglicherweise eine zusätzliche Störung der Offshore-Gewässer durch DFe-Düngung.

Die Aufforstung von Meeresmakroalgen (OMA) ist eine von mehr als 30 Meerestechniken, die als geeignete Kandidaten für die Entfernung von Kohlendioxid (CO2) vorgeschlagen werden, um den durch steigende CO2-Werte in der Atmosphäre verursachten Klimawandel abzumildern1,2. OMA basiert auf der gezielten Einführung von Kelps (Marinemakroalgen oder Algen, Ordnung Laminariales) in das offene Meer, wo sie auf stationären Algenfarmen wachsen oder an floßähnlichen Strukturen befestigt vor der Küste transportiert werden1,3. Kelps bilden dichte Unterwasserbetten („Wälder“) in gemäßigten Meeresökosystemen an der Küste und bieten Lebensraum und Nahrung für höhere trophische Ebenen sowie wichtige Dienste für den Stickstoff- und Kohlenstoffkreislauf. Sie nehmen CO2 aus dem Meerwasser auf und „binden“ es durch Photosynthese in organisches Material. Ob dieser Prozess jedoch zur Kohlenstoffbindung führt (d. h. zu einer sicheren Speicherung > 100 Jahre2,4), ist schwer zu quantifizieren4. Ungeachtet dessen gehen Befürworter von OMA davon aus, dass die Erhöhung der Biomasse küstennaher Algen durch die Besiedlung des offenen Ozeans die Kohlenstoffbindung erhöhen wird1,5. Frühere OMA-Forschungen haben geografische Regionen mit ausreichenden Makronährstoffkonzentrationen ermittelt, um das Algenwachstum aufrechtzuerhalten6. Allerdings begrenzen essentielle Spurenmetalle für die Photosynthese, wie z. B. dFe, die Primärproduktion von Phytoplankton in weiten Teilen des offenen Ozeans7 und wurden in der OMA-Debatte weitgehend außer Acht gelassen.

Eisen ist das am besten untersuchte Spurenelement im Ozean und hat aufgrund seiner entscheidenden Rolle bei der Festlegung der enzymatischen Aktivitätsraten der Algenphotosynthese und der Stickstoffaufnahme einen erheblichen Einfluss auf die Funktion des biologischen Kohlenstoffkreislaufs8,9. Die in dieser Studie verwendeten dFe-Konzentrationen werden als Fe′ ausgedrückt, was die Summe der gelösten anorganischen Fe(III)-Spezies ist, ein Indikator, der die dFe-Bioverfügbarkeit am besten nachahmt. Die Konzentrationen von dFe variieren je nach Standort und Tiefe, und die Verfügbarkeit von dFe begrenzt die Primärproduktivität in einem Drittel des globalen Ozeans10. Diese Knappheit führt zu Gebieten mit hohem Nährstoffgehalt und niedrigem Chlorophyllgehalt (HNLC), in denen Makronährstoffvorräte wie Nitrat (NO3−) nur teilweise genutzt werden können7,11,12. Im Küstenmeer sind jedoch Flüsse, atmosphärische Einträge und Sedimente bedeutende und oft anhaltende dFe-Quellen, wobei die Konzentrationen je nach Flusseinträgen zwischen ~0,1 und ~500 nM liegen13,14. Küstengewässer (hier definiert als Gewässer, die sich von der Küste bis zum äußeren Rand des Kontinentalrandes erstrecken) weisen im Vergleich zum offenen Ozean aufgrund erhöhter Konzentrationen an dFe-bindenden Liganden wie Humin- und Fulvinsäuren aus Sedimenten auch eine höhere Konzentration an bioverfügbarem dFe auf Ränder und Flussquellen15,16. Folglich sind Algen, die in dieser Küstenregion leben, typischerweise reich an dFe17,18.

Bei Algen ist der Eisengehalt im Gewebe und seine Beziehung zum Elektronentransport und Pigmentgehalt für viele Arten gut dokumentiert11,17,19,20,21,22,23,24; Allerdings wurde die Rolle der dFe-Konzentrationen im Meerwasser für wichtige physiologische Funktionen von Algen – Wachstum, Produktion von gelöstem organischem Kohlenstoff (DOC), Photosynthese und Stickstoffstoffwechsel – bisher nicht untersucht und stellt eine Wissenslücke in den OMA-Diskussionen dar8,11. Es gibt jedoch wahrscheinlich viele Parallelen zu der vielfältigen Rolle, die Eisen in anderen photosynthetischen Organismen, einschließlich ozeanischem Phytoplankton, spielt18,25. Beispielsweise wird bis zur Hälfte des dFe in Photoautotrophen für die Photosynthese verwendet – hauptsächlich für den Elektronentransport zwischen Photosystem II (PSII) und Photosystem I (PSI)9,26. dFe ist für die Synthese von Algenpigmenten, die Atmung und die Stickstoffassimilation mit NO3−- und Nitrit (NO2−)-Reduktasen, die eisenreiche Hämgruppen enthalten, von wesentlicher Bedeutung9,17,26,27,28. Der kumulative Effekt der eisenvermittelten Regulierung dieser physiologischen Wege kontrolliert letztendlich das Phytoplanktonwachstum. Für ozeanisches Phytoplankton reguliert die dFe-Konzentration die Freisetzung von DOC, einem wichtigen globalen Kohlenstoffspeicher (660 Pg C pro Jahr)29. Die Phytoplankton-DOC-Produktion steigt mit der dFe-Begrenzung als Energiedissipationsmechanismus, der mit der Nährstoffverfügbarkeit verbunden ist30. Offensichtlich hat dFe das Potenzial, einen großen Einfluss auf mehrere physiologische Pfade der Algen auszuüben.

Hier untersuchten wir den Einfluss eines Gradienten von sieben Fe′-Konzentrationen, 0,01, 1,85, 4,67, 9,56, 20,2, 45,2 und 120 nM (entsprechend einer dFe-Zugabe von 0,01–40 μM), auf das Wachstum und die Physiologie von M. pyrifera . Der Fe‘-Gradient umfasste umweltrelevante Konzentrationen für Küsten- und offene Ozeane sowie höhere Konzentrationen, die erforderlich waren, um die physiologischen Beziehungen zwischen verschiedenen Metriken und Fe‘ vollständig zu beschreiben, ähnlich wie bei Experimenten für Phytoplankton31,32, um den Fe‘-Bedarf von M zu untersuchen. Pyrifera.

Unsere Studienart war der Riesentang, Macrocystis pyrifera (Stamm Ochrophyta, Ordnung Laminariales), da er über ein ausgedehntes geografisches Verbreitungsgebiet, eine hohe Wachstumsrate (ca. 2 % Zuwachs pro Tag der Blatternte) und eine hohe Aufnahmekapazität verfügt Nährstoffe aus Meerwasser und ist aufgrund dieser Eigenschaften die Art der Wahl für viele geplante OMA-Projekte6,33. Um den Fe′-Bedarf von M. pyrifera zu bestimmen, führten wir physiologische Tests durch, um Wachstum, DOC-Produktion, Photosynthese, Atmung, Chlorophyllpigmentgehalt, maximale photochemische Effizienz des Photosystems II (Fv/Fm), Gewebekohlenstoff und -stickstoff, C:N zu messen Verhältnisse und lösliches Gewebe NO3−. Meerwasser für experimentelle Behandlungen wurde an einem Standort (~ 47 ° S, 141 ° E) im Südpolarmeer gesammelt (ergänzende Abbildung 1), wo Fe′ typischerweise zwischen 0,11 und 0,72 pM in der saisonalen gemischten Oberflächenschicht liegt8. Alle anderen essentiellen Makro- und Mikronährstoffe für das Wachstum von M. pyrifera wurden durch Zugabe von Aquil-Medium-Nährstoffen zu natürlichem Meerwasser (gepuffert mit 100 μM Ethylendiamintetraessigsäure (EDTA)) reichlich vorhanden und enthielten 0,01 nM Hintergrund-Fe′.

Bei Konzentrationen ≤20,2 nM Fe′ zeigte M. pyrifera Symptome von vielfältigem physiologischem Stress und Mortalität, mit sichtbarem Gewebeabbau und Fragmentierung der Replikate bei allen Behandlungen, wohingegen bei 45,2 und 120 nM Fe′ alle Replikate stark pigmentiert, intakt und fleckig waren Oberflächenwellungen, die typisch für gesunde Klingen sind34 (Abb. 1a).

a Fotografien einzelner Scheiben von M. pyrifera-Replikaten (n = 6, mit R1–R6 gekennzeichnet) am Ende eines 14-tägigen Fe′-Experiments (0,01–120 nM). Farbige Felder werden verwendet, um die Diskrepanz zwischen gesunden Replikaten bei 45,2–120 nM Fe′ (blaues Feld) und solchen mit Symptomen von physiologischem Stress und Mortalität ≤ 20,2 nM Fe′ (oranges Feld) darzustellen. Die Werte für anorganisches Fe (Fe′) im oberen Feld entsprechen Gesamt-dFe-Konzentrationen von 0, 1, 2,5, 5, 10, 20 und 40 μM für jede Behandlung (+ 7,25 nM Hintergrund-dFe in nährstoffreichem Meerwasser). b Diagramm der dFe-Konzentrationen (nM) gegen die Entfernung vor der Küste (km). Schwarze Kreise kennzeichnen dFe-Konzentrationen, die auf der GEOTRACES-SR3-Reise im Südpolarmeer gesammelt wurden35 als Beispiel für die dFe-Konzentrationen, die gleichmäßig im offenen Ozean beobachtet wurden (0,1–0,6 nM)8,36 und farbige Kreise stellen dFe-Konzentrationen dar, die im Rahmen einer umfassenden Literatursuche an Küstenstandorten zusammengestellt wurden (siehe Ergänzende Daten 1). Zum Vergleich: Die dFe-Konzentration von 1000 nM entspricht 1,85 nM Fe′.

Um einen breiteren Umweltkontext für die Ergebnisse aus Abb. 1a bereitzustellen, haben wir die beobachteten dFe-Konzentrationen (nM) in Oberflächengewässern mit einer Entfernung (km) vor der Küste aufgetragen (Abb. 1b). dFe aus einer Entfernung zwischen 50 und 200 km vor der Küste (schwarze Kreise) wurde entlang des GEOTRACES-SR3-Transekts von Tasmanien bis zur Antarktis gemessen35. Veröffentlichte dFe-Konzentrationen zwischen 0 und 50 km von der Küste entfernt sind in Abb. 1b zusammengestellt. Es ist nicht möglich, Fe′ für diese Studien anzugeben, da die für solche Berechnungen erforderlichen zusätzlichen Daten nicht verfügbar sind (siehe ergänzende Abbildung 2). Typischerweise würde ein dFe-Bereich von 0,1–0,6 nM einem Fe′ von 0,11–1,49 pM entsprechen (siehe Ergänzungsgleichung). In unserer Zusammenstellung nehmen die dFe-Konzentrationen vor der Küste stark ab (Abb. 1b) und reichen von 573 nM (Thurso Bay, Schottland, angereichert durch eine Flussquelle14) bis 0–0,327 nM (Südlicher Ozean). Zum Vergleich: Die dFe-Konzentration von 1000 nM entspricht 1,85 nM Fe′. Diese niedrigen dFe-Konzentrationen in ozeanischen Oberflächengewässern werden weltweit gleichmäßig beobachtet (< 0,2 nM und durchschnittlich 0,07 nM)36. Im Vergleich zum Fe′-Bedarf für M. pyrifera (≥ 45,2 nM, Abb. 1a) sind die vor der Küste verfügbaren Konzentrationen von Fe′ (0–1,49 pM8,36) mindestens 1000-fach niedriger als für die Aufrechterhaltung eines gesunden Wachstums erforderlich ( Abb. 1b).

Wir nutzten die Ergebnisse mehrerer physiologischer Tests, um die Mechanismen zu verstehen, die zu einem schlechten Zustand von M. pyrifera unter Konzentrationen von ≤ 20,2 nM Fe′ führten (Abb. 1a). Das Wachstum (cm2 d−1) von M. pyrifera nahm mit der Fe′-Konzentration zu und obwohl dies statistisch nicht signifikant war (P = 0,34), wurde die Beziehung am besten mithilfe einer rechteckigen Hyperbel (angepasstes R2 = 0,122) modelliert, die bei > 9,56 nM gesättigt war (Abb . 2a). Bei Konzentrationen von ≤ 20,2 nM Fe′ kam es zu einem erheblichen Anstieg der erzeugten DOC-Menge (0,43–1,56 μmol C gDW−1 h−1), was bei ≥ 45,2 nM Fe′ nicht erkennbar war (Abb. 2b). Wenn die DOC-Produktion für einzelne Kelp-Replikate berücksichtigt wird (Abb. 1a, Replikate mit der Bezeichnung R1–R6), werden höhere Raten für diejenigen mit Gewebezerfall beobachtet, was darauf hindeutet, dass die Fragmentierung von Kelp-Blättern die DOC-Freisetzung steigert (ergänzende Abb. 3)37. Bei ≥ 45,2 nM Fe′ wurde jegliches von M. pyrifera freigesetztes DOC schnell von Bakterien metabolisiert, was bei diesen Inkubationen zu negativen DOC-Produktionsraten führte (Abb. 2b).

a–d Einfluss der Fe′-Konzentration auf M. pyrifera, ein Wachstum mit einer modellierten rechteckigen Hyperbel (angepasstes R2 = 0,122), b DOC-Produktion wurde bei ≤ 20,2 nM Fe′ beobachtet, jedoch nicht bei 45,2–120 nM Fe′ (einfaktorielle ANOVA, P < 0,01, F-Wert = 8,473, df = 6). Der negative DOC-Fluss bei 45,2–120 nM Fe′ stellt wahrscheinlich den Verbrauch durch das Algenbiom72 dar. c Erhöhte Netto-Photosyntheseraten und d-Atmungsraten bei ≥ 45,2 nM im Vergleich zu ≤ 9,56 nM Fe′ (einfaktorielle ANOVAs, Photosynthese P = 0,057, F-Wert = 2,285, df = 6 und Atmung P = 0,047, F-Wert = 2,406, df = 6). Die Kästchen zeigen minimale, 1. Quartil-, Median-, 3. Quartil- und maximale Datenwerte (n = 6). Beachten Sie, dass es keine Box-Whisker gibt, da das untere Quartil dem Minimalwert und das obere Quartil dem Maximalwert entspricht. Für signifikante Ergebnisse unterschieden sich die Fe′-Konzentrationen mit demselben Buchstaben in Post-hoc-Tests nicht signifikant. Die in Abb. 1a beobachtete Ungleichheit zwischen gesunden Replikaten (45,2–120 nM Fe′) und solchen mit Symptomen von physiologischem Stress (≤ 20,2 nM Fe′) wird durch blaue bzw. orangefarbene Felder angezeigt. Vollständige statistische Ergebnisse und Post-hoc-Tests finden Sie in den Zusatzdaten 2 und 3.

Photosynthese und Atmung schwankten beide stark bei Konzentrationen ≤ 20,2 nM Fe′, waren jedoch bei Behandlungen mit ≥ 45,2 nM Fe′ erhöht (Photosynthese ~ 5700 % höher bei 45,2 als 4,67 nM Fe′ und Atmung ~ 195 % höher bei 45,2 als 9,56 nM Fe′ ; Abb. 2c, d). Das Kohlenstoff-Stickstoff-Verhältnis (C:N) von M. pyrifera war bei Konzentrationen ≤ 20,2 nM Fe′ verringert, was darauf hindeutet, dass die Kohlenstofffixierung und der Einbau in das Kelpgewebe durch die Verfügbarkeit von Fe′ begrenzt war, was zur beobachteten, erheblichen DOC-Freisetzung führte (Abb. 2b). und 3a–d). Die gesamten Chlorophyllpigmente waren bei der 120-nM-Behandlung höher als bei 0,01–4,67 nM Fe′ (Abb. 3a). Fv/Fm war variabel (Abb. 3b), jedoch war bei Fe′-Konzentrationen ≥ 45,2 nM die Standardabweichung von Fv/Fm verringert und die durchschnittliche Fluoreszenz bei 120 nM war höher als bei 0,01 nM Fe′ (Abb. 3b). . Der Gehalt an löslichem Gewebe-NO3− war bei 120 nM höher als bei 1,85–9,56 nM Fe′ (Abb. 3c).

a–d Einfluss der Fe′-Konzentration auf M. pyrifera, ein erhöhter Gesamtchlorophyllgehalt bei 120 nM Fe′ im Vergleich zu 0,01–1,85 nM Fe′ (einfaktorielle ANOVAs, Chlorophyll P < 0,01, F-Wert = 7,625, df = 6), b maximale photochemische Effizienz von PSII (Fv/Fm) unter Verwendung der PAM-Fluorometrie, c erhöhter löslicher Gewebegehalt an Nitrat (NO3-) bei 120 nM im Vergleich zu ≤ 9,56 nM Fe′ (einfaktorielle ANOVA, P = 0,02, F Wert = 2,911, df = 6) und d höheres Kohlenstoff-Stickstoff-Verhältnis im Gewebe bei ≥ 45,2 nM im Vergleich zu 0,01 nM Fe′ (einfaktorielle ANOVA, P < 0,01, F-Wert = 9,232, df = 6). Die Kästchen zeigen minimale, 1. Quartil-, Median-, 3. Quartil- und maximale Datenwerte (n = 6). Beachten Sie, dass es keine Box-Whisker gibt, da das untere Quartil dem Minimalwert und das obere Quartil dem Maximalwert entspricht. Für signifikante Ergebnisse unterschieden sich die Fe′-Konzentrationen mit demselben Buchstaben in Post-hoc-Tests nicht signifikant. Farbige Felder werden verwendet, um die Ungleichheit zwischen gesunden Replikaten bei 45,2–120 nM Fe′ (blaues Feld) und denen ≤ 20,2 nM Fe′ (oranges Feld) darzustellen. Statistische Ergebnisse und Post-hoc-Tests finden Sie in den Zusatzdaten 2 und 3.

Unsere Feststellung, dass die Wachstumsraten von M. pyrifera mit der Fe′-Konzentration zunahmen, steht im Einklang mit Studien, in denen festgestellt wurde, dass die dFe-Düngung die Algenbiomasse erhöhte20,23,38,39. Dieses Ergebnis stützt die Vermutung, dass niedrige dFe-Konzentrationen (< 1 nM), die mit der Entwaldung und Urbanisierung in japanischen Küstengewässern einhergehen, zum Verschwinden vieler Seetangarten, einschließlich Laminaria japonica und Undaria pinnatifida, geführt haben, und unterstreicht die Bedeutung von dFe für ein gesundes Seetangwachstum21,23. 38,40. Der beobachtete Anstieg des bei Konzentrationen ≤ 20,2 nM Fe′ freigesetzten DOC ist vergleichbar mit dem von ozeanischem Phytoplankton, das unter dFe-begrenzten Bedingungen kultiviert wird, wo DOC als Überlaufmechanismus für photosynthetisch fixierten organischen Kohlenstoff freigesetzt wird, der nicht für das Wachstum genutzt werden kann30. Die DOC-Freisetzung durch M. pyrifera unter begrenzenden Fe′-Konzentrationen (≤ 20,2 nM) kann sich indirekt auf die mikrobielle Ökologie des offenen Ozeans auswirken, indem sie die mikrobielle Gemeinschaft mit einer veränderten Bioverfügbarkeit von Molekülen (von labil bis refraktär) im Vergleich zu natürlich vorkommenden Molekülen stimuliert oder hemmt DOC des offenen Ozeans41,42.

Eisen ist für den Elektronentransport unerlässlich, und die erhöhten Photosyntheseraten bei ≥ 45,2 nM Fe′ sind wahrscheinlich auf die Synthese von mehr eisenhaltigen Proteinen zum Transport von Elektronen zwischen PSII und PSI sowie auf einen erhöhten Ferredoxingehalt für die NADPH-Reduktion und die anschließende Sauerstoffproduktion zurückzuführen43. Die Atmungsraten korrelierten stark mit der Nettophotosynthese, was darauf hindeutet, dass Unterschiede in den Atmungsraten auch durch die Fe′-Verfügbarkeit bedingt waren (Abb. 2d)9,43. Die C:N-Verhältnisse waren bei 20,2, 45,2 und 120 nM höher als bei 0,01 nM Fe′ (Abb. 3d), und dies war auf einen erhöhten Prozentsatz an Gewebekohlenstoff anstelle von Gewebestickstoff bei höheren Fe′-Konzentrationen zurückzuführen (ergänzende Abb. 4a). , B). Diese Ergebnisse legen nahe, dass der zusätzliche Kohlenstoff, der von M. pyrifera bei ≥ 45,2 nM Fe′ fixiert wurde (angedeutet durch höhere Photosyntheseraten), für das Wachstum genutzt werden konnte und nicht als DOC freigesetzt wurde. Ein niedriger C:N-Wert kann auf eine Labilität des organischen Kohlenstoffs hinweisen44 und korreliert mit der Beobachtung, dass M. pyrifera-Replikationen bei 0,01–20,2 nM Fe′ schnell von Bakterien verbraucht wurden – wie durch Zelllyse und Fragmentierung beobachtet45 (Abb. 1a).

Der Anstieg des Gesamtgehalts an Chlorophyllpigmenten auf ≥ 45,2 nM Fe′ stützt andere veröffentlichte Untersuchungen zu Algen, Phytoplankton und Seegras, die eine positive Korrelation zwischen dem Gehalt an Chlorophyll a und der zunehmenden dFe-Konzentration fanden – verbunden mit einem geringeren Gehalt an eisenreichen Pigment-Protein-Komplexen20,22 ,26,46,47,48. Die Fv/Fm-Ergebnisse waren unterschiedlich, da beschädigte Reaktionszentren weiterhin fluoreszieren können, wenn auch weniger effizient43. Dies steht im Einklang mit Berichten, dass dFe-limitiertes Phytoplankton im Vergleich zu Antennenpigmenten eine stärkere Abnahme der PSII- und PSI-Reaktionszentren aufweist, weshalb die absorbierte Anregungsenergie ein geringeres Potenzial für das Auffinden einer photochemischen Falle aufweist und wahrscheinlich als Fluoreszenz wieder emittiert wird18,43 . Im eukaryotischen Phytoplankton begrenzt dFe die NO3−-Aufnahme durch seine Rolle im Photosyntheseweg und nicht durch die Einschränkung von NO3−-reduzierenden Enzymen (NO3−-Reduktase und NO2-Reduktase)49; Allerdings wurden solche Mechanismen bei Algen nicht untersucht. Zusammengenommen unterstreichen unsere Ergebnisse die Bedeutung von Fe′ für ein gesundes Wachstum von Seetang und liefern nützliche physiologische Erkenntnisse darüber, wie begrenzte Fe′-Konzentrationen (≤ 20,2 nM) die Fähigkeit von M. pyrifera zur Photosynthese und Speicherung von NO3− verringern, was zu einer erhöhten Produktion von führt DOC.

Fe′ scheint ein primär limitierender Nährstoff zu sein, der das Wachstum von Seetang im offenen Ozean und auf dieser Grundlage von M. pyrifera sowie anderen küstennahen Seetangarten wie Saccharina japonica38,39,50, Saccharina latissima3 und Sargassum sp1 verhindert. das für OMA in Betracht gezogen wird – wird im offenen Ozean ohne Zusätze von Nährstoffen oder Spurenmetallen nicht überleben. Wir gehen davon aus, dass große, fleischige Algen aufgrund ihres hohen Bedarfs an dFe, das in Küstennähe häufiger vorhanden ist, hauptsächlich an Küsten weltweit vorkommen. Dieser Zusammenhang zwischen der Größe des dFe-Bedarfs und der dFe-Versorgung wurde auch für Küstenphytoplankton beobachtet18. Frühere Schätzungen geeigneter ozeanischer „Grundstücke“ für die Kelp-Aquakultur berücksichtigten die Verfügbarkeit von Stickstoff und Phosphor sowie die Temperatur6, dFe jedoch nicht. Unsere Daten stützen frühe Studien zur „ozeanischen“ (ca. 2 km von der Küste entfernt) Kelp-Aquakultur, die M. pyrifera mithilfe eines künstlichen/zweckmäßigen Auftriebssystems „bewässerte“, das Wachstum jedoch mit aufsteigendem Meerwasser (ca. 300 m Tiefe) ohne Zugabe von dFe51 nicht aufrechterhalten konnte .

Eine Abweichung von den geografischen Grenzen für Algen im Küstenmeer ist der Erfolg von zwei Arten brauner Algen (Ordnung Fucales) aus der Gattung Sargassum (S. natans und S. fluitans) vor der Küste der Sargassosee im Nordatlantik Sie bilden auf natürliche Weise „goldene Gezeiten“52. Ihre Fähigkeit, in dieser Region ein bedeutendes Flößgebiet zu bilden, ist wahrscheinlich auf bestimmte Umstände zurückzuführen. Erstens ihre charakteristische klonale Reproduktion durch Fragmentierung (d. h. nicht-reproduktives vegetatives Wachstum), ein Reproduktionsmechanismus, dem Seetang (Ordnung Laminariales) nicht unterliegt53,54. Zweitens leben diese Sargassum-Gemeinschaften in der Sargassosee unter Bedingungen mit niedrigem dFe (mit einer Gesamt-dFe-Konzentration von 0,2–0,8 nM55); Allerdings wird das Wachstum wahrscheinlich durch eine Kombination aus einem hohen Eisenspeicherpotenzial – einer einzigartigen Eisenplakette auf der Oberfläche der Algenzellen54 – und vor allem äolischen Eiseneinträgen aus Afrika56 und der zirkulierenden Meeresströmung, die den (wiederkehrenden) Transport erleichtert, aufrechterhalten von Algen hinter den höheren dFe-Gewässern in der Nähe des nordamerikanischen Kontinents. Letzteres wird durch die zunehmende Produktivität beider pelagischen Sargassum-Arten während ihrer Passage durch nordamerikanische Küstengewässer belegt, wo dFe-Nachschubmechanismen vorherrschen und die dFe-Konzentrationen wahrscheinlich höher sein werden57.

Dieser mehrsträngige Mechanismus für den einzigartigen langfristigen Erfolg der Makroalgen des Sargassomeeres wird durch ein weiteres Beispiel einer Meeresalgenpopulation im offenen Ozean gestützt: die in jüngster Zeit (ca. 10 Jahre) jährlich wiederkehrenden Trans-Becken-Gürtel aus schwimmendem Sargassum im Meer (sub)tropischer Nordatlantik, bekannt als Great Atlantic Sargassum Belt (GASB)58. Es wird angenommen, dass die jüngste Entstehung dieser Sargassum-Population auf einen erhöhten anthropogen bedingten Nährstoffabfluss aus dem Amazonas zurückzuführen ist. Daher hängt die Entstehung des GASB wahrscheinlich mit der Düngung mit Meeresnährstoffen und insbesondere Eisen zusammen16,59, was die Bedeutung dieser Population nur verstärkt der rezirkulierende Wirbel und die Nährstoffversorgung in der Sargassosee zur Unterstützung der Sargassum-Populationen vor der Küste57.

Folglich stützen die beiden Fallstudien, von denen die eine natürlich und die andere anthropogen ist, unsere Schlussfolgerung, dass die Begrenzung der dFe-Konzentrationen vor der Küste höchstwahrscheinlich das Wachstum von Seetang im offenen Ozean verhindern wird – und möglicherweise OMA verhindern wird –, sofern keine zusätzliche Eisendüngung erfolgt. Die gezielte Zugabe von dFe zu Offshore-Gewässern zur Stimulierung der Phytoplanktonblüte hat bereits weit verbreitete Bedenken hinsichtlich vielfältiger Nebenwirkungen60,61,62 sowie großer Unbekannter wie dem Potenzial zur Kohlenstoffbindung58,63 geweckt. Basierend auf den Ergebnissen dieser Studie wird OMA daher wahrscheinlich eine zusätzliche Störung der Offshore-Gewässer durch dFe-Düngung erfordern. Die Notwendigkeit, OMA in Verbindung mit der dFe-Versorgung umzusetzen, würde zu einer erheblichen Störung der Besiedlung des offenen Ozeans durch Kelps (die als Invasion des offenen Ozeans angesehen wird41) und der dFe-Düngung führen. Zusammen würden sie die vielen mit OMA verbundenen sowohl ökologischen41 als auch biogeochemischen58 Unsicherheiten erhöhen, mit Auswirkungen auf die Ökologie des offenen Ozeans (Konkurrenz um zusätzliches dFe mit ansässigem Phytoplankton) und der Erlangung sozialer Lizenz62.

Spurenmetallreines Meerwasser wurde auf der RV Investigator-Reise IN2019_V02 in der Nähe des Standorts der Southern Ocean Time Series (SOTS) bei 47° S und 141° E südwestlich von Tasmanien, Australien, gewonnen. Meerwasser wurde aus einer Tiefe von 12 m mit säuregereinigten, teflonbeschichteten, außen gefederten 12-Liter-Niskin-Flaschen gesammelt, die an einer autonomen Rosette (SeaBird) befestigt waren, die mit einer SBE 911plus CTD-Einheit (SeaBird) ausgestattet war. Nach der Entnahme wurden die Niskin-Flaschen in ein Labor mit sauberen Behältern überführt. Ballonflaschen wurden mit gefiltertem Meerwasser (0,2 μm, Supor AcroPak 200, Pall) gefüllt, versiegelt und mit Kunststoff abgedeckt, um eine mögliche Kontamination mit Spurenmetallen zu vermeiden.

Experimentierbehälter (n = 48) wurden aus Flaschen aus hochdichtem Polyethylen (HDPE) (250 ml, Nalgene®) mit in den Deckeln gebohrten Löchern für die Durchführung von Silikonschläuchen zur Belüftung und Probenahme von Meerwasser hergestellt. HDPE-Flaschen, LDPE-Flaschen, Vollkunststoffspritzen (Thermo Scientific™ Titan3™), Silikonschläuche, Teflonzangen und PPE-Klemmen, die während des dFe-Experiments verwendet wurden, wurden gemäß den in den „Probennahme- und Probenhandhabungsprotokollen für GEOTRACES-Kreuzfahrten“ beschriebenen Verfahren von Spurenmetallen gereinigt '64. HDPE-Probenflaschen, Polyethylen niedriger Dichte (LDPE, Nalgene®) und Silikonschläuche wurden eine Woche lang in 2 % v/v Decon-90 eingeweicht, viermal mit ultrahochreinem Wasser (Milli-Q) gespült und zehnmal in Wasser getaucht % Salzsäure (HCl) bei 80 °C eine Woche lang gewaschen und abschließend viermal mit Milli-Q-Wasser gespült, bevor es in einer Laminar-Flow-Haube getrocknet wurde. Eine spurenmetallfreie, unter Überdruck stehende, HEPA-gefilterte Luftblase wurde aus Kunststofffolie hergestellt und in einem temperaturkontrollierten Raum aufgestellt. Die gesamte Probenhandhabung erfolgte innerhalb der Blase unter Verwendung von Spurenmetallreinigungsprotokollen. Die Temperatur innerhalb der spurenmetallfreien Blase betrug 13 °C und die Wasserbewegung in jedem Kolben wurde durch Einblasen gefilterter Luft (0,22 μm) gewährleistet. Die Bestrahlung über dem Kopf erfolgte durch kaltweiße Leuchtstofflampen (Thorn Lighting Cadet Batten, HPF), die auf 150 μmol Photonen m−2 s−1 in einem Hell-Dunkel-Zyklus von 14:10 eingestellt waren (gemessen mit einem LI-COR LI-250 Lichtmessgerät). .

Fläschchen mit gelöstem organischem Kohlenstoff (DOC) (Shimadzu TOC) wurden über Nacht in 2 % v/v Decon-90 eingeweicht, zweimal in destilliertem Wasser gespült, eine weitere Nacht in HCl (ACS-Reagenz, 37 %) 10 % v/v gewaschen und dreimal gespült mehrmals in destilliertem Wasser und – zusätzlich zu Glasfilterpapier (Whatman GF/F) – über Nacht in einem Ofen verbrannt, um jeglichen Restkohlenstoff zu entfernen. Nährstoffröhrchen wurden über Nacht in 2 % v/v Decon-90 eingeweicht, zweimal in destilliertem Wasser gespült, eine weitere Nacht in HCl 10 % v/v eingeweicht und schließlich dreimal in destilliertem Wasser gespült.

Meerwasser im offenen Meer (pH 8,05) wurde mit Aquil-Medium Ethylendiamintetraessigsäure (EDTA) und Nährstoffzusätzen unter Verwendung von Techniken zur Spurenmetallreinigung versetzt, sodass die Endkonzentrationen in den Kolben wie folgt waren: 100 µM EDTA, 200 µM Stickstoff als Natriumnitrat ( NaNO3), 10 μM Phosphor als dibasisches Natriumphosphat (NaH2PO4), 0,1 μM Molybdän (Na2MoO4·2H2O), 0,05 μM Kobalt (CoCl2·6H2O), 0,0781 μM Zink (ZnSO4·7H2O), 0,0198 μM Kupfer (CuSO4·5H2O) und 0,456 μM Mangan (MnCl2·4H2O).

Um die Auswirkung der dFe-Begrenzung auf die Physiologie von M. pyrifera zu bestimmen, wurden sieben Behandlungen mit dFe-Konzentrationen (zugegeben aus angesäuerten FeCl3-Lösungen) von 0, 1, 2,5, 5, 10, 20 und 40 μM durchgeführt. Unter Verwendung dieser dFe-Konzentrationen wurden die Fe′-Konzentrationen für die FeEDTA-Medien gemäß Sunda und Huntsman65 bei der mittleren Inkubationstemperatur (13 °C) und der Bestrahlungsstärke (150 μmol Photonen m−2 s−1, angepasst an das 14:10-Stunden-Licht) berechnet: Dunkelzyklus – Ihv = 0,163) und pH 8,05 – der Mittelwert des anfänglichen Meerwassers im Ozean. Eine allgemeine bedingte stationäre Dissoziationskonstante für FeEDTA-Chelate von 1,807 × 10–7 wurde verwendet, um ein Fe′:Fe(tot)-Verhältnis zwischen 1,18 × 10–3 bei 0,01 nM Fe′ und 2,99 × 10–3 bei 120 zu berechnen nM Fe′. Die gesamte bedingte Dissoziationskonstante im stationären Zustand (K′(hell)) wurde als Summe der bedingten Stabilitätskonstante im Dunkeln (Kd′ (dunkel); 4,98 × 10−8) und der bedingten Photodissoziationskonstante (Khv) berechnet ; 8,01 × 10−7; angepasst an die Bestrahlungsstärke (Ihv) von EDTA bei 13 °C. Hier definieren wir Fe′ als die Summe der gelösten anorganischen Fe(III)-Spezies. Die Definition von Fe′ für Kulturarbeiten ist wichtig, da die meisten Inkubationsexperimente die Zugabe des synthetischen Chelators EDTA beinhalten, um die Metallionenkonzentrationen im Kulturmedium zu puffern (siehe ergänzende Abbildung 2a – c). Die Zugabe von EDTA beeinflusst die dFe-Bioverfügbarkeit stark. Die endgültigen Fe′-Konzentrationen wurden festgelegt, um den Konzentrationsbereich für biologisch verfügbares dFe vom offenen Ozean bis zur Küstenumgebung zu simulieren. Bei allen außer unseren niedrigsten Fe′-Behandlungen bildeten sich aufgrund der Löslichkeitsgrenze von Fe′ bei > 700 pM32 Fe(oxy)hydroxide, die möglicherweise von M. pyrifera genutzt wurden. Beachten Sie, dass es nicht möglich war, Fe′ für die veröffentlichten dFe-Konzentrationen in Abb. 1b anzugeben, da die für solche Berechnungen erforderlichen zusätzlichen Daten nicht verfügbar sind (siehe ergänzende Abb. 2). Ein typischer dFe-Bereich von 0,1–0,6 nM würde jedoch einem Fe′ von 0,11–1,49 pM entsprechen (siehe Ergänzungsgleichung).

Sechs Replikatkolben wurden auf jede Fe′-Konzentration angereichert, und vier Kolben (zwei mit 0,01 nM und zwei mit 120 nM) wurden als Kontrollen ohne zugesetzte Algen verwendet, um sicherzustellen, dass die Ergebnisse durch Algen und nicht durch die Zugabe von Fe′ bestimmt wurden. Dem mit Spurenmetallionen gepufferten synthetischen Meerwassermedium wurden Proben zur Analyse der Spurenmetallkonzentrationen entnommen, um die Hintergrundkonzentrationen von Fe′ im Meerwasser vor der Anreicherung mit Fe′ zu bestimmen. Die synthetischen Meerwasserproben wurden zur Konservierung mit destillierter HCl (Savillex PFA-Destillationssystem, DST-1000) angesäuert, dreifach verpackt und bis zur Analyse bei 4 °C gelagert.

Die apikalen Blätter von M. pyrifera (d. h. das erste vom apikalen Meristem getrennte Blatt, n = 42) wurden am 12. Oktober 2021 in Fortescue Bay, Tasmanien, Australien (43,13°S, 147,96°E) mit einem Schnorchel aus ca. 1 m Tiefe gesammelt Die Algen wurden in einen isolierten Behälter mit Meerwasser gegeben und zum 2 Stunden entfernten Labor transportiert.

Jede Algenklinge (n = 42) wurde mit einem Kunststoffschneider in eine 5 cm große runde Scheibe geschnitten und mit Kimtech™-Tüchern abgewischt, um sicherzustellen, dass die Algenoberfläche sichtbar frei von Epiphyten war. Jede Algenscheibe war ein unabhängiges Replikat. Für Wachstumsmessungen wurden Algen fotografiert und gewogen (siehe unten) und dann in Versuchskolben unter einer Laminarströmungshaube gegeben. Das Experiment wurde 14 Tage lang durchgeführt, wobei das Meerwasser alle drei Tage aufgefrischt und mit Nährstoffen angereichert wurde, um sicherzustellen, dass die Algen nicht begrenzt waren. Am 12. Tag wurden aus jedem Kolben Meerwasserproben für die erste NO3- und DOC-Analyse entnommen. Die Proben wurden regelmäßig mit Vollkunststoffspritzen (Thermo Scientific™) durch Silikonschläuche entnommen. Meerwasserproben wurden 4 und 8 Stunden nach der ersten Probenentnahme für die NO3−-Aufnahme (Entzug aus dem Medium) und 24 Stunden nach der ersten Probenentnahme für die DOC-Produktion entnommen. Meerwasserproben für die NO3- und DOC-Produktion wurden mit vorverbranntem Whatman GF/F-Filterpapier (0,7 μM) gefiltert. NO3−-Meerwasserproben wurden in 12-ml-Polyethylenröhrchen gelagert (bis zur Analyse bei –20 °C aufbewahrt) und DOC-Proben wurden in 40-ml-Glasfläschchen (Shimadzu TOC, konserviert mit 0,05 % Orthophosphorsäure und bis zur Analyse bei 4 °C aufbewahrt) gelagert Analyse). Am 13. Tag wurden erste und letzte Messungen der Photosynthese sowie erste Atmungsmessungen durchgeführt (siehe unten). Am 14. Tag wurden abschließende Atmungsmessungen durchgeführt und die Algen wurden aus den Flaschen entnommen, um Endgewicht, Fv/Fm, ETR und Oberfläche zu messen und dann für die folgenden biologischen Tests aufzubewahren.

Von jedem Replikat wurden vor (Tag 0) und nach dem Experiment (Tag 14) Bilder mit einem Lichtbrett (A3-LED-Lichtpad) zur Analyse der Oberfläche mit dem Bildverarbeitungsprogramm ImageJ aufgenommen. Die Wachstumsraten wurden anhand der folgenden Gleichung berechnet:

Dabei ist SAF die Oberfläche (cm2) der Algen am Ende des zweiwöchigen Experiments, SAI die Oberfläche (cm2) der Algen zu Beginn des zweiwöchigen Experiments und d die Anzahl der Experimenttage (14).

Pulsamplitudenmodulierte (PAM) Fluorometrie wurde verwendet, um die maximale photochemische Effizienz von PSII zu bestimmen (Fv/Fm, wobei Fv = Fm – Fo und Fo und Fm die minimale bzw. maximale Fluoreszenz im dunkelakklimatisierten Zustand sind). Fv/Fm aller Replikate wurde vor (Tag 0) und am Ende des Experiments (Tag 14) mit einem JUNIOR-PAMTM-Chlorophyllfluorometer (Heinz Walz GmbH, Deutschland) gemessen und die Individuen wurden zuvor 15 Minuten lang an die Dunkelheit akklimatisiert zur Fv/Fm-Messung.

DOC-Proben wurden mit einem automatischen Analysegerät für den gesamten organischen Kohlenstoff (Analytica Jena Multi N/C 3100) durch Verbrennung bei 720 °C über einem Platinkatalysator gemäß Methode 5310 D66 analysiert. Die Netto-DOC-Freisetzungsraten basierten auf der Konzentrationsänderungsrate zwischen Anfangs- und Endprobe und wurden auf das Kolbenvolumen, die Inkubationszeit und die Algenbiomasse (gDW−1) normalisiert. Positive Werte der Netto-DOC-Produktion weisen auf die DOC-Freisetzung hin, während negative Werte auf die Netto-DOC-Aufnahme im System hinweisen.

Hintergrund-dFe-Konzentrationen im ozeanischen Meerwasser und im mit Medien angereicherten Meerwasser wurden mit der Isotopenverdünnungstechnik (ID) unter Verwendung angereicherter Isotope (57Fe, 67Zn, 65Cu, 61Ni, 110Cd und 206Pb) oder mit der Methode der Standardadditionen (Mn) bestimmt und Co). Die Spurenmetalle in den Meerwassermedien wurden mithilfe eines selbstgebauten Vorkonzentrationssystems auf dem Nobias Chelate PA1-Harz vorkonzentriert. Vor der Vorkonzentration wurden die dotierten Proben 24 Stunden lang stehen gelassen und dann auf einen pH-Wert von etwa 5,2 gepuffert. Metalle wurden mit 1 mol L-1 Salpetersäure aus dem Nobias-Harz eluiert und dann mit ICPMS (iCap, Thermo Scientific) im Helium-Kinetic-Energy-Discrimination-Modus (He KED) bestimmt, um Argonoxid-Rückschlüsse auf Eisen zu entfernen. Die Hintergrund-Fe′-Konzentrationen in mit Nährstoffen angereichertem Meerwasser betrugen 0,01 nM.

Der NO3−-Gehalt im löslichen Gewebe wurde nach der Kochextraktionsmethode von Hurd et al.67 unter Verwendung von frischem Algengewebe nach Abschluss des Inkubationsexperiments analysiert. Kochröhrchen wurden mit 20 ml destilliertem Wasser gefüllt und 0,2 ± 0,05 g Algengewebestücke hinzugefügt. Die Röhrchen wurden nach dem Kühlen über Nacht entfernt, mit Aluminiumfolie verschlossen und 40 Minuten lang in ein kochendes Wasserbad (~ 100 °C) gestellt. Die Lösung wurde vor der Filtration (Whatman, GF/F) abkühlen gelassen und bei –20 °C gelagert. Die Kochextraktion wurde zweimal wiederholt, um sicherzustellen, dass der gesamte lösliche Stickstoff aus dem Algengewebe entfernt wurde. Der anschließende Extrakt wurde mit einem automatischen Ionenanalysator QuickChem® 8000 (LaChat Instruments) auf Konzentrationen von N(NO3− + Nitrit (NO2−)) analysiert. Die Ergebnisse wurden mithilfe der folgenden Formel auf das Nassgewicht standardisiert:

Dabei sind N1, N2 die N(NO3− + NO2−)-Konzentrationen (µM) im Überstand nach der ersten und zweiten Extraktion, 0,02 das Flüssigkeitsvolumen in jedem Siederohr (L) und WW das Nassgewicht (g). ) der Algen.

Am 13. Tag wurde die Nettophotosynthese (dh die Entwicklung von Sauerstoff (O2), erzeugtes μmol O2 gWW−1 h−1) in jedem Kulturkolben über 3 Stunden unter der experimentellen Bestrahlungsstärke (150 μmol Photonen m−2 s−1) gemessen. Die Atmung (d. h. μmol O2 verbraucht gWW−1 h−1) wurde 12 Stunden lang über Nacht im Dunkeln gemessen. Die Wasserbewegung erfolgte durch einen Orbitalschüttler (100 U/min, RATEK). Netto-Photosynthesemessungen wurden zwischen 8:00 und 13:00 Uhr und Atmungsmessungen zwischen 18:00 und 09:00 Uhr + 1 Tag durchgeführt. Messungen des gelösten Sauerstoffs wurden mit einem tragbaren Sauerstoffmessgerät und einer optischen Sonde (PreSens Fibox 4 Trace mit Sonde der OXYPro®-Serie) durchgeführt.

Der Pigmentgehalt (Chlorophyll a + Chlorophyll c) wurde nach den in Lit. beschriebenen Methoden bestimmt. 68,69,70 unter Verwendung von 0,1 g gefrorenem Gewebe, konserviert bei –80 °C nach Abschluss des Inkubationsexperiments. Seetangstücke (0,1 gWW ± 0,05) wurden in einzelne Zentrifugenröhrchen (15 ml) mit 4 ml Dimethylsulfoxid (DMSO) gegeben und 15 Minuten lang extrahiert. Anschließend wurden die Algenstücke aus der DMSO-Lösung entfernt und in separate Röhrchen mit 90 % Aceton (v/v) gegeben und extrahiert, bis die Algenstücke farblos waren (~ 30 Minuten). Die Absorption der Extrakte wurde mit einem S-22 UV/Vis-Spektrophotometer (Halo RB-10, Dynamica Scientific Ltd.), DMSO-Extrakt bei den Wellenlängen 665, 631, 582 und 480 nm und Aceton bei 664, 631, 581 und 470 gemessen nm. Anschließend wurde der Pigmentgehalt anhand der Gleichungen von Seely et al.68,69,70 bestimmt.

Der prozentuale Gewebegehalt an Kohlenstoff (C) und Stickstoff (N) sowie das C:N-Verhältnis wurden mit einem NA1500-Elementaranalysator bestimmt, der über ein Conflo IV mit einem Thermo Scientific Delta V Plus verbunden war, unter Verwendung von 0,05 g ofengetrocknetem (60 °C). C, drei Nächte) Algengewebe. Verbrennung und Oxidation wurden bei 1020 °C bzw. Reduktion bei 650 °C in einer Säule erreicht, die mit Chromoxid (Cr2O3), Kupferoxid (CuO) und versilbertem Kobaltoxid gefüllt war71. Der Gehalt an organischem Kohlenstoff und Stickstoff wurde durch Vergleich der Instrumentenreaktion (Fläche) bestimmt, die unter Verwendung von Standards mit bekanntem Kohlenstoff- und Stickstoffgehalt kalibriert wurde. Der C- und N-Gehalt des Gewebes wurde als Prozentsatz des Trockengewichts der Alge ausgedrückt und die C:N-Verhältnisse basierten auf ihren Atomgewichten.

Die statistische Analyse wurde mit R Version 2.2 (R Development Core Team, 2012) durchgeführt und Diagramme wurden mit SigmaPlot (Systat Software Inc.) erstellt. Die Ergebnisse werden als Boxplots angezeigt, die minimale, 1. Quartil-, Median-, 3. Quartil- und maximale Datenwerte angeben (n = 6). Die Annahmen des ANOVA-Tests wurden anhand diagnostischer Diagramme der Modellresiduen bewertet und die Daten wurden bei Bedarf mithilfe des Pakets bestNormalize transformiert. Um die Parameter für Wachstum, DOC-Produktion, Photosynthese, Atmung, Pigmente, Fv/Fm und lösliches Gewebe-NO3− mit der Fe′-Konzentration zu vergleichen, wurden einfaktorielle ANOVAs durchgeführt. Wenn statistische Signifikanz beobachtet wurde (P < 0,05), wurde ein HSD-Mehrfachvergleichstest nach Tukey durchgeführt, um zu unterscheiden, welche Mittelwerte von anderen statistisch signifikant waren, und die Signifikanz wurde in unseren Diagrammen mit Buchstaben markiert, die durch ein Mehrfachvergleichs-Boxplot zugewiesen wurden. Eine rechteckige Michaelis-Menten-Hyperbel passt am besten zu den Wachstumsergebnissen unter Verwendung der Gleichung:

Dabei ist V die Wachstumszunahme, Vmax das maximale Wachstum, S die Konzentration von dFe und Km die Halbsättigungskonstante. Die rechteckige Hyperbel wurde mit SigmaPlot an Wachstumsdaten angepasst.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Die während der aktuellen Studie generierten Datensätze sind auf begründete Anfrage beim jeweiligen Autor erhältlich. Numerische Quellen für Abb. 2 und 3 sind in den Zusatzdaten 1 verfügbar.

N'Yeurt, ADR, Chynoweth, DP, Capron, ME, Stewart, JR & Hasan, MA Negativer Kohlenstoff durch Meeresaufforstung. Verfahren. Sicher. Umgebung. Prot. 90, 467–474 (2012).

Google Scholar

GESAMP. Hochwertige Überprüfung einer breiten Palette vorgeschlagener Meeres-Geoengineering-Techniken. 144 (IMO/FAO/UNESCO-IOC/UNIDO/WMO/IAEA/UN/UN Environment/UNDP/ISA Joint Group of Experts on the Scientific Aspects of Marine Environmental Protection, London, 2019).

Streifen. Allgemeine Anwendung. https://github.com/stripe/carbon-removalsource-materials/blob/master/Project%20Applications/Spring2021/Running%20Tide%20-%20Stripe%20Spring21%20CDR%20Purchase%20Application.pdf (2021).

Hurd, CL et al. Forensische Kohlenstoffbilanzierung: Bewertung der Rolle von Algen bei der Kohlenstoffbindung. J. Phycol. 58, 347–363 (2022).

CAS PubMed Google Scholar

Duarte, CM, Wu, J., Xiao, X., Bruhn, A. & Krause-Jensen, D. Kann der Algenanbau eine Rolle bei der Eindämmung und Anpassung an den Klimawandel spielen? Vorderseite. Mar. Sci. 4, https://doi.org/10.3389/fmars.2017.00100 (2017).

Froehlich, HE, Afflerbach, JC, Frazier, M. & Halpern, BS Blaues Wachstumspotenzial zur Eindämmung des Klimawandels durch Algenausgleich. Curr. Biol. 29, 3087–3093.e3083 (2019).

CAS PubMed Google Scholar

Moore, CM et al. Prozesse und Muster ozeanischer Nährstofflimitierung. Nat. Geosci. 6, 701–710 (2013).

CAS Google Scholar

Boyd, PW & Ellwood, MJ Der biogeochemische Kreislauf von Eisen im Ozean. Nat. Geosci. 3, 675 (2010).

CAS Google Scholar

Raven, JA Eisen und Molybdän nutzen die Effizienz des Pflanzenwachstums mit verschiedenen Energie-, Kohlenstoff- und Stickstoffquellen. N. Phytol. 109, 279–287 (1988).

CAS Google Scholar

Boyd, PW et al. Mesoskalige Eisenanreicherungsexperimente 1993–2005: Synthese und zukünftige Richtungen. Wissenschaft 315, 612–617 (2007).

CAS PubMed Google Scholar

Anton, A. et al. Eisenmangel in Seegräsern und Makroalgen im Roten Meer steht in keinem Zusammenhang mit dem Breitengrad und der physiologischen Leistungsfähigkeit. Vorderseite. Mar. Sci. 5, https://doi.org/10.3389/fmars.2018.00074 (2018).

Boyd, P. Algenprobleme im Südpolarmeer ausmerzen. Wissenschaft 304, 396–397 (2004).

CAS PubMed Google Scholar

de Baar, HJW & de Jong, JTM in Biogeochemistry of Iron in Seawater, Bd. 7 (Hrsg. Turner, D. & Hunter, KA) 123–253 (Wiley 2001).

Batchelli, S., Muller, FLL, Chang, KC & Lee, CL Hinweise auf starke, aber dynamische kolloidale Eisen-Humin-Assoziationen in huminreichen Küstengewässern. Umgebung. Wissenschaft. Technol. 44, 8485–8490 (2010).

CAS PubMed Google Scholar

Natsuike, M. et al. Kinetik der Eisenaufnahme durch Mikro- und Makroalgen an der Küste im Verhältnis zu organischer Substanz in Flüssen und Küsten. Mündung. Küste. Regalwissenschaft. 235, https://doi.org/10.1016/j.ecss.2019.106580 (2020).

Vieira, LH et al. Beispiellose Fe-Lieferung vom Kongo-Flussrand zum Südatlantischen Wirbel. Nat. Komm. 11, 556 (2020).

CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Cooke, RRM et al. Eisen- und Zinkgehalt von Hormosira Banksii in Neuseeland. NZJ März. Erstsemester. Res. 38, 73–85 (2004).

CAS Google Scholar

Strzepek, RF & Harrison, PJ Die photosynthetische Architektur unterscheidet sich bei Küsten- und ozeanischen Kieselalgen. Natur 431, 689–692 (2004).

CAS PubMed Google Scholar

North, WJ Spurenmetalle in Riesentang, Macrocystis. Bin. J. Bot. 67, 1097–1101 (1980).

CAS Google Scholar

Liu, J., Dong, S., Liu, X. & Ma, S. Reaktionen der Makroalge Gracilaria tenuistipitata var. liui (Rhodophyta) gegen Eisenstress. J. Appl. Phykol. 12, 605–612 (2000).

CAS Google Scholar

Suzuki, Y., Kuma, K. & Matsunaga, K. Bioverfügbare Eisenspezies im Meerwasser, gemessen durch die Aufnahme von Makroalgen (Laminaria japonica). Mar. Biol. 123, 173–178 (1995).

CAS Google Scholar

Matsunaga, K., Suzuki, Y., Kuma, K. & Kudo, I. Diffusion von Fe(II) aus einem Eisenvermehrungskäfig und seine Wirkung auf Gewebeeisen und Pigmente von Makroalgen im Käfig. J. Appl. Phykol. 6, 397–403 (1994).

CAS Google Scholar

Suzuki, Y., Kuma, K., Kudo, I. & Matsunaga, K. Eisenbedarf der braunen Makroalgen Laminaria japonica, Undaria pinnatifida (Phaeophyta) und der Krustenkorallenalge Lithophyllum Yessoense (Rhodophyta) und ihrer Konkurrenz im Norden Japanisches Meer. Phycologia 34, 201–205 (1995).

Google Scholar

Manley, SL Eisenaufnahme und -translokation durch Macrocystis pyrifera. Pflanzenphysiologie. 68, 914 (1981).

CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Boyd, PW et al. Eine durch Eisendüngung stimulierte mesoskalige Phytoplanktonblüte im polaren Südpolarmeer. Natur 407, 695–702 (2000).

CAS PubMed Google Scholar

Raven, JA, Evans, MCW & Korb, RE Die Rolle von Spurenmetallen beim photosynthetischen Elektronentransport in O2-entwickelnden Organismen. Fotosynth. Res. 60, 111–149 (1999).

CAS Google Scholar

Timmermans, KR, Stolte, W. & de Baar, HJW Eisenvermittelte Wirkungen auf die Nitratreduktase im marinen Phytoplankton. Mar. Biol. 121, 389–396 (1994).

CAS Google Scholar

Viaroli, P. et al. Nährstoff- und Eisenmangel bei Ulva-Blüten in einer eutrophen Küstenlagune (Sacca di Goro, Italien). Hydrobiology 550, 57–71 (2005).

CAS Google Scholar

Shen, Y. & Benner, R. Einmischung in den Kohlenstoffkreislauf des Ozeans und Entfernung von feuerfestem gelöstem organischem Kohlenstoff. Wissenschaft. Rep. 8, 2542 (2018).

PubMed PubMed Central Google Scholar

Wood, AM & Van Valen, LM Paradox verloren bei der Freisetzung energiereicher Verbindungen durch Phytoplankton. März Mikrob. Food Webs 4, 103–116 (1990).

Google Scholar

Strzepek, RF, Maldonado, MT, Hunter, KA, Frew, RD & Boyd, PW Adaptive Strategien des Phytoplanktons im Südpolarmeer zur Verringerung der Eisenlimitierung: Aufnahme von organisch komplexiertem Eisen und reduzierter zellulärer Eisenbedarf. Limnol. Ozeanogr. 56, 1983–2002 (2011).

CAS Google Scholar

Sunda, WG & Huntsman, SA Eisenaufnahme und Wachstumsbegrenzung im ozeanischen und küstennahen Phytoplankton. Mar. Chem. 50, 189–206 (1995).

CAS Google Scholar

Schiel, DR & Foster, MS The Biology and Ecology of Giant Kelp Forests (University of California Press, 2015).

Leal, PP, Roleda, MY, Fernández, PA, Nitschke, U. & Hurd, CL Reproduktionsphänologie und Morphologie von Macrocystis pyrifera (Laminariales, Ochrophyta) aus Südneuseeland in Bezug auf Wellenexposition. J. Phycol. 57, 1619–1635 (2021).

PubMed Google Scholar

GEOTRACES Intermediate Data Produktgruppe. Das GEOTRACES Intermediate Data Product 2021 (IDP2021). (NERC EDS British Oceanographic Data Centre NOC, 2021). https://doi.org/10.5285/cf2d9ba9-d51d-3b7c-e053-8486abc0f5fd.

Johnson, KS, Gordon, RM & Coale, KH Was kontrolliert die Konzentrationen gelösten Eisens im Weltmeer? Mar. Chem. 57, 137–161 (1997).

CAS Google Scholar

Weigel, BL & Pfister, CA Die Dynamik und Stöchiometrie der Freisetzung gelösten organischen Kohlenstoffs durch Seetang. Ökologie 102, e03221 (2021).

PubMed Google Scholar

Yamamoto, M., Kato, T., Kanayama, S., Nakase, K. & Tsutsumi, N. Wirksamkeit der Eisendüngung für die Wiederherstellung von Algenböden in Küstengebieten. J. Wasserumwelt. Technol. 15, 186–197 (2017).

Google Scholar

Yamamoto, M. & Liu, D. Wirksamkeit der Eisenversorgung in den Küstengebieten von Tsushima für die Wiederherstellung von Algenböden. 2012 Oceans – Yeosu, Yeosu, Korea (Süd), 1–5, (2012), https://doi.org/10.1109/OCEANS-Yeosu.2012.6263440.

Matsunaga, K., Kawaguchi, T., Suzuki, Y. & Nigi, G. Die Rolle terrestrischer Huminstoffe bei der Verlagerung der Seetanggemeinschaft zur Krustenkorallenalgengemeinschaft der südlichen Insel Hokkaido im Japanischen Meer. J. Exp. Mar. Biol. Ökologisch. 241, 193–205 (1999).

Google Scholar

Boyd, PW et al. Mögliche negative Auswirkungen der Meeresaufforstung auf Offshore-Ökosysteme. Nat. Ökologisch. Entwicklung 6, 675–683 (2022).

PubMed Google Scholar

Paine, ER, Schmid, M., Boyd, PW, Diaz-Pulido, G. & Hurd, CL Rate und Schicksal der Freisetzung von gelöstem organischem Kohlenstoff durch Algen: ein fehlendes Glied im Kohlenstoffkreislauf der Küstenmeere. J. Phycol. 57, 1375–1391 (2021).

CAS PubMed Google Scholar

Falkowski, PG & Raven, JA Aquatische Photosynthese. 2. Auflage, 375 (Princeton University Press, 2007).

Zakem, EJ & Levine, NM Systematische Variation der Stöchiometrie gelöster organischer Stoffe im Meer und der Remineralisierungsverhältnisse als Funktion der Labilität. Globus. Biogeochem. Zyklen 33, 1389–1407 (2019).

CAS Google Scholar

Egan, S. et al. Der Algen-Holobiont: Verständnis der Wechselwirkungen zwischen Algen und Bakterien. FEMS Mikrobiol. Rev. 37, 462–476 (2013).

CAS PubMed Google Scholar

Rueter, JG & Ades, DR Die Rolle der Eisenernährung bei der Photosynthese und Stickstoffassimilation in Scenedesmus quadricauda (Chlorophyceae). J. Phycol. 23, 452–457 (1987).

CAS Google Scholar

Miki, O. et al. Auswirkungen von Fe-Dünger-Eluat auf das Wachstum von Sargassum horneri im Keim- und Unreifestadium. J. Appl. Phykol. 28, 1775–1782 (2016).

CAS Google Scholar

Duarte, CM, Martín, M. & Margarita, G. Hinweise auf Eisenmangel in Seegräsern, die über Karbonatsedimenten wachsen. Limnol. Ozeanogr. 40, 1153–1158 (1995).

CAS Google Scholar

Milligan, AJ & Harrison, PJ Auswirkungen einer instationären Eisenlimitierung auf stickstoffassimilatorische Enzyme in der marinen Kieselalge Thalassiosira weissflogii (Bacillariophyceae). J. Phycol. 36, 78–86 (2000).

CAS Google Scholar

Yamamoto, M. et al. Anwendung von Eisenhumaten auf unfruchtbarem Boden in einem Küstengebiet zur Wiederherstellung von Algenbeeten. J. Chem. Ing. Jpn. 43, 627–634 (2010).

CAS Google Scholar

North, WJ Experimenteller Anbau von Riesentang in ozeanischen Umgebungen. Tagungsband der ASME ASME 1979 International Gas Turbine Conference and Exhibit and Solar Energy Conference. Bd. 2. Solarenergie. 12.–15. März (San Diego, Kalifornien, USA, 1979). V002T03A030. WIE ICH. https://doi.org/10.1115/79-SOL-30.

Smetacek, V. & Zingone, A. Grüne und goldene Algenfluten auf dem Vormarsch. Natur 504, 84–88 (2013).

CAS PubMed Google Scholar

Godínez-Ortega, JL, Cuatlan-Cortés, JV, Lopez-Bautista, JM & van Tussenbroek, BI (Hrsg. Hufnagel, L.) Die Naturgeschichte und Ökologie Mexikos und Mittelamerikas. 59–94 (IntechOpen, London, 2021).

Devault, D. et al. Der stille Frühling von Sargassum. Umgebung. Wissenschaft. Umweltverschmutzung. Res. 28, https://doi.org/10.1007/s11356-020-12216-7 (2021).

Wu, J. & Boyle, E. Eisen in der Sargassosee: Auswirkungen auf die Prozesse, die die Verteilung von gelöstem Fe im Ozean steuern. Globus. Biogeochem. Zyklen 16, 33–38 (2002).

Google Scholar

Carder, KL, Steward, RG, Betzer, PR, Johnson, DL & Prospero, JM Dynamik und Zusammensetzung von Partikeln aus einem äolischen Eintragsereignis in die Sargassosee. J. Geophys. Res. Atmosphäre. 91, 1055–1066 (1986).

Google Scholar

Lapointe, BE Ein Vergleich der nährstoffbegrenzten Produktivität von Sargassum natans aus neritischen und ozeanischen Gewässern des westlichen Nordatlantiks. Limnol. Ozeanogr. 40, 625–633 (1995).

CAS Google Scholar

Bach, LT et al. Testen des Klimainterventionspotenzials der Meeresaufforstung anhand des Großen Atlantischen Sargassum-Gürtels. Nat. Komm. 12, 2556 (2021).

CAS Google Scholar

Subramaniam, A. et al. Der Amazonas fördert die Diazotrophie und Kohlenstoffbindung im tropischen Nordatlantik. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. USA 105, 10460–10465 (2008).

CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Tollefson, J. Experiment zur Eisenverladung im Ozean löst Kontroversen aus. Natur 545, 393–394 (2017).

Service, RF Legal? Vielleicht. Aber umstrittenes Befruchtungsexperiment könnte wenig wissenschaftliche Erkenntnisse hervorbringen. Wissenschafts-Insider. Wissenschaft, Portland, Oregon. Science Insider (Wissenschaft, 2012).

Strong, AL, Cullen, JJ & Chisholm, SW Ozeandüngung, Wissenschaft, Politik und Handel. Oceanography 22, 236–261 (2009).

Google Scholar

Temple, J. Running Tide sieht sich mit dem Abgang von Wissenschaftlern und wachsenden Bedenken hinsichtlich des Absinkens von Algen zur Kohlenstoffentfernung konfrontiert. MIT Technol. Rev. (2022). https://www.technologyreview.com/2022/06/16/1053758/running-tide-seaweed-kelp-scientist-departures-ecological-concerns-climate-carbon-removal/.

Cutter, G. et al. Probenahme- und Probenhandhabungsprotokolle für GEOTRACES-Kreuzfahrten. In: (Hrsg. Ausschuss, GS a. I.). 3.0 ed., 125 (2017).

Sunda, W. & Huntsman, S. Einfluss von pH-Wert, Licht und Temperatur auf die Fe-EDTA-Chelatbildung und Fe-Hydrolyse im Meerwasser. Mar. Chem. 84, 35–47 (2003).

CAS Google Scholar

Standard Methods Committee der American Public Health Association, der American Water Works Association und der Water Environment Federation. In Standard Methods For the Examination of Water and Wastewater (Hrsg. Lipps, WC et al.) (APHA Press, 2017).

Hurd, CL, Berges, JA, Osborne, J. & Harrison, PJ Erratum: ein In-vitro-Reduktase-Assay für marine Mikroalgen: Optimierung und Charakterisierung des Enzyms für Fucus gardneri (Phaeophyta) (Journal of Phycology 31 (835-431)) . J. Phycol. 32, 1094 (1996).

Google Scholar

Seely, GR, Duncan, MJ & Vidaver, WE Präparative und analytische Extraktion von Pigmenten aus Braunalgen mit Dimethylsulfoxid. Mar. Biol. 12, 184–188 (1972).

CAS Google Scholar

Wheeler, WN Pigmentgehalt und Photosyntheserate der Wedel von Macrocystis pyrifera. Mar. Biol. 56, 97–102 (1980).

CAS Google Scholar

Stephens, TA & Hepburn, CD Stofftransfergradienten über Seetangbetten beeinflussen das Wachstum von Macrocystis pyrifera auf kleinen räumlichen Skalen. März Ecol. Prog. Ser. 515, 97–109 (2014).

Google Scholar

Pella, E. & Colombo, B. Untersuchung der Kohlenstoff-, Wasserstoff- und Stickstoffbestimmung mittels Verbrennungsgaschromatographie. Mikrochimica Acta 61, 697–719 (1973).

Google Scholar

Nelson, CE et al. Korallen- und Makroalgenexsudate unterscheiden sich in der neutralen Zuckerzusammensetzung und reichern die Abstammungslinien des Riffbakterioplanktons unterschiedlich an. ISME J. 7, 962–979 (2013).

CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Referenzen herunterladen

Die Autoren danken Dr. Abigail Smith, Dr. Pauline Latour und Olivia Wynn für ihre Laborunterstützung und den Gutachtern für ihr nützliches Feedback zum Manuskript. Das GEOTRACES 2021 Intermediate Data Product (IDP2021) stellt eine internationale Zusammenarbeit dar und wird vom Wissenschaftlichen Ausschuss für Ozeanforschung (SCOR) unterstützt. Den vielen Forschern und Förderagenturen, die für die Datenerhebung und Qualitätskontrolle verantwortlich sind, wird für ihre Beiträge zum IDP2021 gedankt, ebenso wie den Forschern und Mitarbeitern an Bord der RV Investigator-Reise IN2019_V02, die das Basismeerwasser für das Experiment gesammelt haben. Wir würdigen das Palawa-Volk in Lunawanna-Allonah und Nipaluna, dessen Wasser und Land wir bearbeiten, und zollen ihm unseren Respekt. Das Laureate Fellowship FL160100131 an PWB, die ARC DP160103071-Förderung an GD-P und CLH, die AAPP ASCI000002-Förderung an RFS und die ARC DP200101467 an CLH MS wurden nacheinander durch ein Stipendium der Science Foundation Ireland (18/FR/6198) und eine Marie Skłodowska der Europäischen Kommission finanziert -Curie Actions Postdoktorandenstipendium (Projekt 101066815 – ASPIRE).

Institut für Meeres- und Antarktisstudien, University of Tasmania, Hobart, TAS, 7001, Australien

Ellie R. Paine, Philip W. Boyd, Matthias Schmid und Catriona L. Hurd

Australian Antarctic Program Partnership (AAPP), Institut für Meeres- und Antarktisstudien, University of Tasmania, Hobart, TAS, Australien

Robert F. Strzepek

Research School of Earth Sciences, The Australian National University, Canberra, ACT, 0200, Australien

Michael Ellwood

CSIRO Oceans and Atmosphere, Castray Esplanade, Hobart, TAS, 7001, Australien

Elizabeth A. Brewer

School of Environment and Science, Coastal and Marine Research Centre und Australian Rivers Institute – Coast and Estuaries, Nathan Campus, Griffith University, Brisbane, QLD, 4111, Australien

Guillermo Diaz-Pulido

Trinity College Dublin, Universität Dublin, Dublin, Irland

Matthias Schmid

School of Biological and Chemical Sciences, University of Galway, Galway, Irland

Matthias Schmid

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

ERP, PWB und CLH konzipierten und gestalteten die Studie. ERP führte das Experiment durch, analysierte die Ergebnisse und verfasste das Manuskript. RFS stellte für die Dauer der Studie Fachwissen über Spurenmetalle zur Verfügung und trug zum Verfassen des Manuskripts bei. EAB analysierte Kohlenstoff- und Stickstoffproben von Algen-Trockengewebe. ME analysierte die Spurenmetallkonzentrationen von Meerwasserproben und stellte Fachwissen über Spurenmetalle zur Verfügung. GD-P. und MS haben zum Verfassen des Manuskripts beigetragen. Alle Co-Autoren haben gleichermaßen zur Bearbeitung des Manuskripts beigetragen.

Korrespondenz mit Ellie R. Paine.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Communications Biology dankt Professor Michael Stekoll und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Hauptredakteur: David Favero.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht durch gesetzliche Vorschriften zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Paine, ER, Boyd, PW, Strzepek, RF et al. Eine Eiseneinschränkung des Seetangwachstums kann die Aufforstung der Ozeane verhindern. Commun Biol 6, 607 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

Zitat herunterladen

Eingegangen: 06. September 2022

Angenommen: 22. Mai 2023

Veröffentlicht: 06. Juni 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

Jeder, mit dem Sie den folgenden Link teilen, kann diesen Inhalt lesen:

Leider ist für diesen Artikel derzeit kein Link zum Teilen verfügbar.

Bereitgestellt von der Content-Sharing-Initiative Springer Nature SharedIt

Durch das Absenden eines Kommentars erklären Sie sich damit einverstanden, unsere Nutzungsbedingungen und Community-Richtlinien einzuhalten. Wenn Sie etwas als missbräuchlich empfinden oder etwas nicht unseren Bedingungen oder Richtlinien entspricht, kennzeichnen Sie es bitte als unangemessen.